A história de Sea of Stars se passa no mesmo universo de The Messenger (2018), outro jogo desenvolvido pela Sabotage Studio. O jogo segue a história de dois heróis chamados Valere e Zale, que usam o poder do sol e da lua para lutar contra um alquimista malvado conhecido como Fleshmancer. O jogo apresenta elementos de resolução de quebra-cabeças e combate baseado em turnos, com o jogador capaz de controlar até seis personagens.

Valere e Zale são guerreiros do solstício, aventureiros que têm controle sobre a magia do eclipse. Seu poder é a única magia capaz de prejudicar os Dwellers, monstros de outro mundo criados por um alquimista divino chamado Fleshmancer. Durante suas viagens, eles são auxiliados por seu amigo de infância, um guerreiro-cozinheiro chamado Garl. O trio é acompanhado por uma assassina chamada Seraï, e eles atacam o Dweller of Woe ao lado dos outros guerreiros do solstício: Moraine, Erlina e Brugaves.

Depois de derrotar o Dweller, Erlina e Brugaves traem o grupo e convocam um culto que serve ao Fleshmancer. Os acólitos usam os restos do monstro para reviver o poderoso Dweller of Strife. Depois de chegar à segurança, Moraine diz a Valere e Zale para confrontar o Dweller na fortaleza do culto na Ilha Mesa. Para desativar o escudo protetor que cerca a Ilha Mesa, a festa viaja para uma torre submersa no oceano. Lá dentro, eles descobrem que a estrutura é o lar de um alquimista chamado Resh’an, que pede que eles recuperem sua ampulheta mágica.